La chiesa come la conosciamo oggi risale al XII secolo. Parrocchia dell'università dal XIV al XVII secolo, subì numerose degradazioni durante le guerre di religione, poi durante la rivoluzione francese.
Nel 1906, in seguito alla legge di separazione dei beni della Chiesa e dello Stato, la città di Orléans divenne proprietaria dell'edificio. Pesantemente danneggiata dopo i bombardamenti del 1944, fu dismessa e restaurata nel 1973-1975 dalla città di Orléans e divenne nel 1976 luogo di esposizioni.
Dal 2013, la Collegiata si è rivolta alla creazione contemporanea e ospita da tre a quattro mostre organizzate in collaborazione, in particolare, con artisti, centri di creazione contemporanea o gallerie, alternando proposte di artisti regionali, nazionali o internazionali.
Visite guidate dalle guide turistiche del servizio Città d'arte e di storia.