L’église telle que nous la connaissons aujourd’hui date du XIIe siècle. Paroisse de l’université du XIVe au XVIIe siècle, elle subit de nombreuses dégradations lors des guerres de religion, puis pendant la révolution française.
En 1906, suite à la loi de séparation des biens de l’Église et de l’État, la ville d’Orléans devient propriétaire du bâtiment. Lourdement endommagée après les bombardements de 1944, elle est désaffectée puis restaurée en 1973-1975 par la ville d’Orléans et devient en 1976 un lieu d’expositions.
Depuis 2013, la Collégiale s’est tournée vers la création contemporaine et accueille trois à quatre expositions organisées en collaboration, notamment, avec des artistes, des centres de création contemporaine ou encore des galeries, alternant des propositions d’artistes régionaux, nationaux ou internationaux.
Visites menées par les guides conférenciers du service Ville d’art et d’histoire.